미세 석회화를 동반한 비촉지성 유방병소에서 나타나는 악성군의 특징
Abstract
Purpose:
Screening mammography has enhanced the detection of nonpalpable breast cancer with microcalcification. The purpose of this study is to evaluate differences in the clinicopathologic characteristics of malignant nonpalpable breast lesions with microcalcification.
Methods:
From January 2008 to December 2013, a total of 103 patients who had undergone breast excision under mammo-guided localization were evaluated. We retrospectively reviewed the clinical and pathologic data and Breast Imaging Reporting and Data System (BI-RADS) mammography (MMG) and ultrasonography (US) results of these patients. Patients were divided into two groups: benign and malignant, based on the final pathological findings. Student t-test and Fisher exact test were used for the statistical analyses.
Results:
Out of the 103 cases, 64 (62%) were benign and 39 (38%) malignant. The mean age and body mass index (BMI) were significantly higher (p=0.003 and p= 0.016, respectively) in the malignant group compared to the benign group. Malignancy was associated menopause and history of thyroid disease (p=0.010 and p=0.007, respectively). The BI-RADS MMG category, but not the US, was increased in the malignant group compared to the benign group (p<0.001). Pathologically, the intermediate nuclear grade of ductal carcinoma in situ (DCIS) was higher than in other types (36%), and majority of patients had stage IA invasive carcinoma (90%). There was no lymphatic and perineural invasion in both the groups. Axillary sentinel node biopsy was performed in 17% and 100% of patients with DCIS and invasive carcinoma, respectively; however, the results were negative. Partial mastectomy was performed in 82% and 72% of DCIS and invasive carcinoma patients, respectively. Over 30% of patients who underwent partial mastectomy had to undergo additional surgery due to inaccurate frozen section analysis. No recurrence was observed in the malignant group during the median 27 months follow-up period.
Conclusion:
Malignancy is associated with old age, high BMI, menopause, and history of thyroid disease. Increased BI-RADS MMG category is highly correlated with malignancy. Good prognosis and low recurrence are expected in the malignant group. Improvement in the accuracy of frozen section analysis will decrease the need for additional surgery.
Keywords: Breast neoplasms; Calcification; Mammography
서 론
비촉지성 유방암은 액와 림프절 전이 가능성이 낮고 조기 진단 및 치료 시 좋은 예후를 기대할 수 있기 때문에 정확한 진단의 필요성이 최근 증가되고 있다[ 1]. 일반적으로 유방 촬영술을 이용한 영상의학적 선별검사가 시행되는데 이는 비촉지성 유방암뿐 아니라 관상 피내암을 진단하는데 있어서도 중요하다. Wilhelm 등[ 2]은 유방 촬영술을 통해 작은 크기의 암도 발견할 수 있으며 사망률도 낮출 수 있다고 보고하였다. 유방 촬영술은 젊은 여성이나 치밀 유방을 가진 여성의 경우에는 민감도가 떨어지나 양측 유방 전체의 재현 가능한 영상을 만들 수 있고 유방 촉진으로는 발견하기 어려운 조기 유방암의 중요한 소견인 미세 석회화 병변을 발견할 수 있기 때문에 조기 유방암을 발견하는 데는 우수한 도구라 보고하였다[ 3]. 다양한 미세 석회화 유형에 따라 악성 유무를 추정하는데 양성 소견임이 분명하면 조직학적 생검 없이도 유방 촬영술을 통한 경과관찰을 하지만 악성 소견 의심 시 조직학적 생검을 통한 확진이 필요하다[ 4]. 이에 유방 촬영술 결과 악성의심 소견으로 조직학적 생검이 요구되어 유방촬영 위치고정술을 이용한 유방절제를 시행한 환자군을 대상으로 양성과 악성의 분포율을 알아보고 악성군에서 나타나는 임상적 특징들을 분석하고자 하였다.
방 법
2008년 1월부터 2012년 12월까지 5년간 분당차병원 외과에서 이학적 소견상 비촉지 병변이나 유방 촬영술상 이상 소견이 관찰되어 유방 촬영술 유도하 위치고정술 시행 후 유방절제술을 시행한 경우는 총 103예였으며 수술 후 조직검사를 토대로 양성군과 악성군으로 나누어 의무기록을 통해 후향적으로 분석하였다. 환자의 연령, 체중, 몸무게, 증상, 과거력, 가족력, 결혼 유무, 자녀 유무, 흡연력, 음주력, 생리력 등을 파악하였으며 의학연구윤리심의위원회 승인(승인번호 BD2014-087)하에 진행하였다. 수술 기록지, 수술 중 시행한 동결절편 조직검사, 최종 병리조직검사 결과를 참고하였으며 환자가 수술 전 시행한 유방 촬영술과 유방 초음파의 결과는 Breast Imaging Reporting and Data System (BI-RADS) 기준에 따라 평가하였다. 통계적 분석은 SPSS version 21 (IBM Inc., Armonk, USA)을 이용하였으며 연속형 자료의 경우 독립표본 t-검정을 시행하였고 범주형 자료의 경향 분석으로는 Fisher의 정확한 검정과 선형 대 선형 결합을 이용하였다. 통계학적 유의성 검증은 p-value가 0.05 미만인 것을 기준으로 하였다.
결 과
최종 조직검사 결과 관상피내암 또는 침윤성 암으로 나온 경우를 악성군으로 분류하였으며 총 103명의 환자 중 관상피내암은 28명(27%), 침윤성 암은 11명(11%)이었고, 그 외 양성군으로 분류된 환자는 64명(62%)이었다.
환자 특성
연령은 20대에서 60대 사이였으며 두 군의 평균 나이를 비교한 결과 악성군에서 평균 나이가 높았으며 이는 통계적으로 유의하였다. 체질량지수(body mass index, BMI)의 경우 두 군 간의 평균을 비교한 결과 악성군에서 보다 높았으며 이는 통계적으로 유의하였다. 두 군 모두 증상이 동반되지 않고 검진상 우연히 발견된 경우가 대다수였으며 증상이 동반된 경우로는 통증, 멍울 만져짐, 분비물 순의 빈도를 보였으나 모두 10% 미만이었고 증상과 악성과의 연관성은 통계적으로 유의하지 않았다. 음주력, 결혼력, 수유력은 양성군보다 악성군에서 높았고 흡연력, 자녀 유무는 양성군에서 높았으나 이는 통계적으로 유의하지 않았다. 암을 진단받은 가족력을 조사한 경우 악성군에서 유방암 가족력이 높았고 양성군에서는 유방암 외 암 가족력이 높았으나 이는 통계적으로 유의하지 않았다. 생리력의 경우 악성군에서 폐경인 환자가 양성군보다 많았으며 이는 통계적으로 유의하였다. 유방질환의 과거력은 두 군에서 동일한 비율로 존재하였고 통계적 유의성은 없었다. 갑상선질환의 과거력은 악성군 중 관상피내암에서만 존재하였고 5예 중 갑상선암이 2예, 그레이브스병, 갑상선저하증, 갑상선결절이 각 1예씩이었으며 갑상선질환과 악성군과의 연관성은 통계적으로 유의하였다. 부인과질환 과거력이 있는 경우는 양성군에서 더 높았으나 이는 통계적으로 유의하지 않았다( Table 1).
영상 소견
BI-RADS에 따른 기준으로 평가하였고 경향성 분석에서 0등급은 제외하였다. 유방 촬영술의 경우 두 군 모두 4A 등급인 경우가 가장 많았고 양성군보다 악성군에서 BI-RADS 등급이 통계적으로 유의하게 높았다. 유방 초음파의 경우 두 군 모두 1등급인 경우가 가장 많았다. 경향성 분석에서 카테고리 0과 유방 초음파를 시행하지 않은 12예는 제외하였고 두 군 간의 통계적 차이는 없었다( Table 2).
병리 소견
양성을 보인 64예에서 섬유낭성 변화 소견이 가장 많았다. 악성을 보인 39예에서는 관상피내암이 28예, 침윤성 암이 11예였으며 그중 침윤성 관암이 8예, 침윤성 유두암, 침윤성 점액암, 침윤성 아포크린암이 각 1예씩이었다. 관상피내암의 경우 성장유형은 사상형이 가장 많았고 핵분화 등급은 중등도가 가장 많았으나 저등급, 고등급에 비해 큰 차이를 보이지 않았다. 다분포 관상피내암은 전체의 29% (8/28)를 보였고 수술 중 시행한 동결절편검사상 양성으로 확인된 경우는 28예 중 9예로 약 32%의 위음성률을 보였다. 침윤성 암의 경우 11예 모두 림프 침범과 신경 주변 침범은 관찰되지 않았고 조직 등급은 II등급이 가장 많았으며 핵분화 등급은 고분화인 경우가 가장 많았다. 수술 중 시행한 동결절편검사상 11예 중 6예가 관상피내암으로 보고되어 55%에서 저평가되었고 병기의 경우 11예 중 10예에서 IA기, 1예에서 IIA기를 보였다( Table 3).
치료
양성군 64명 모두 부분 절제술을 시행하였다. 부분 절제술 이후 추가 수술을 시행한 경우는 6예였으며 그중 1예는 우측 양성 소견과 더불어 좌측 침윤성 관암이 진단되어 동시 수술을 진행한 경우였다. 그 외 5예의 경우 5년 이내에 추적 관찰로 시행한 유방 촬영술 소견상 악화 소견이 관찰되어 추가 부분 절제술을 시행하였고 조직검사 결과는 모두 양성이었다. 악성군 중 관상피내암 28명 중 23명은 부분 절제술을 시행받았고 5명은 전절제술을 시행받았다. 액와 감시림프절 생검은 5명에서 시행되었는데 모두 음성이었다. 부분 절제술을 시행한 23예 중 동결절편 검사상 경계면에 이상 소견이 없다고 하였으나 최종 조직검사상 경계면에서 관상피내암이 발견된 3예에서 추가 경계면 절제술이 시행되었고 동결절편검사는 양성이었으나 최종 조직검사는 관상피내암으로 확인된 6예에서 추가 전절제술을 시행받았다. 침윤성 유방암 11명 중 8명은 부분 절제술을 시행받았고 3명은 전절제술을 시행받았다. 액와 감시림프절 생검은 11명에서 시행되었는데 모두 음성이었다. 부분 절제술을 시행한 8예 중 동결절편검사와 달리 최종 조직검사상 경계면에서 관상피내암이 발견된 1예는 추가 경계면 절제술이 시행되었고 동결절편검사는 관상피내암이었으나 최종 조직 검사상 침윤성 암으로 확인된 2예에서 추가 전절제술을 시행받았다( Table 4).
고 찰
최근 유방암에 대한 관심이 높아지면서 조기 진단을 위한 유방 검진이 점차 늘고 있는 추세이다. 따라서 이학적 검사로는 병소가 촉지되지 않지만 유방 촬영술을 통해 비촉지성 유방병소가 발견되는 빈도가 증가하고 있다. 비촉지성이나 유방 촬영술 또는 유방 초음파를 통해 유방병소가 관찰되는 환자를 대상으로 한 연구에서 Lee 등[ 1]은 20%에서 악성을 보인다고 보고하였고, Park 등[ 5]은 14.7%에서 악성화를 보이며 그중 침윤성 암은 9%라 보고하였다. 본 연구에서 비촉지성 유방병소이면서 유방 촬영술상 미세 석회화 이상 소견을 보이는 경우는 38%에서 악성 소견을 보였고 그중 27%는 관상피내암, 11%는 침윤성 암으로 유방 촬영술뿐 아니라 유방 초음파에서 발견되는 병변을 포함한 이전 연구들보다 악성화 비율은 높았으나 침윤성 암의 비율은 유사한 결과였다. 본 연구에서 유방 촬영술의 BI-RADS 등급이 양성군보다 악성군에서 높은 것이 통계적으로 유의하였고 유방 초음파의 경우는 통계적으로 유의하지 않았음을 볼 때, 비촉지성 유방병소 중 유방 촬영술상 미세 석회화 이상 소견을 동반하는 것이 악성 병변을 발견하는 데 있어 도움이 된다고 할 수 있다. 유방 촬영술의 민감도에 대해 연구한 Choi 등[ 6]은 40세 이전의 젊은 사람에게서 유방 촬영술상 정상 소견을 보일 확률이 높다고 보고함으로써 유방 촬영술 소견 참고 시 나이가 고려되어야 한다는 점을 제시하였는데 본 연구의 양성군과 악성군의 평균 나이는 모두 40세 이후였다. 본 연구에서 비촉지성 유방병소의 악성도와 연관된 인자로 고령, BMI 증가, 폐경, 갑상선질환의 과거력을 제시하였다. 일반적인 유방암의 위험 인자 중 고령, 비만 등은 본 연구 결과와 일치하였다. 폐경의 경우 악성군에서 52%로 양성군의 25%보다 높은 비율을 보였고 그 차이는 통계적으로 유의하였다. 폐경과 유방암의 연관성을 연구한 Reinier 등[ 7]에 따르면 폐경 전 여성에서 BMI는 유방암과 연관성이 없으나 폐경 후 여성에서 BMI가 30 이상인 그룹이 BMI가 22 이하인 그룹에 비해 유방암에 걸릴 비교 위험도가 1.9라 하였다. 본 연구에서 비만과 폐경을 비촉지성 유방병소의 악성도와 관련된 인자로 제시한 점과 유사한 결과라 하겠다. 이전부터 유방암과 갑상선질환의 연관성에 대한 연구는 있어 왔다. Turken 등[ 8]은 유방암 환자에서 자가면역성 갑상선질환뿐 아니라 갑상선결절 같은 비면역성 질환의 빈도가 유의하게 높았다고 보고하였다. 또한 Chen 등[ 9]에 따르면 갑성선암이 있던 환자에서 유방암이 발생하는 비교 위험도는 1.18이라 하였다. 본 연구에서 갑상선질환의 과거력이 있는 경우는 악성군 중 관상피내암에서만 5예가 존재하였고 갑상선질환과 악성군과의 연관성은 통계적으로 유의하였다 갑상선암이 2예, 그레이브스병, 갑상선저하증, 갑상선결절이 각 1예씩으로 그 수가 적어 갑상선 양성 질환과 악성 질환을 나누어 연관성을 볼 수 없었고 침윤성 유방암에서는 갑상선질환이 관찰되지 않아 이전 연구와 동일한 연관성을 보인다고 하기에는 한계가 있다.
관상피내암의 병리 소견과 예후에 대한 여러 연구 중 Bijker 등[ 10]은 면포형과 사상형에서 국소 재발률이 높다고 보고하였고, Schwartz 등[ 11]은 면포상 존재 유무가 관상피내암의 나쁜 예후와 관련이 있다고 하였으며, Shin 등[ 12]은 사상형이 침윤성 암과 연관성이 낮다고 하였다. 이와 같이 성장 유형에 따른 관상피내암의 재발률이나 침윤성은 연구마다 차이가 있으나 핵분화 고등급과 재발률의 연관성에 대한 이전 연구들[ 13, 14]은 고등급에서 재발 확률이 높다고 하였다. 이를 토대로 본 연구에서 확인된 관상피내암의 경우 재발률이 낮을 것이라 추정할 수 있으나 핵분화 등급 간의 분포 차이가 크지 않다는 한계가 있다. 그러나 본 연구에서 악성군을 평균 27.76개월 추적 관찰하였을 때 재발은 관찰되지 않았다. 침윤성 암 11예 모두 림프 침범과 신경 주변 침범은 관찰되지 않았고 10예(90%)에서 IA병기, 1예(10%)에서 IIA병기를 보여 조기 유방암에 해당하였다. 비촉지성 병변으로 유방 촬영술 생검을 시행한 환자를 대상으로 한 연구에서 Rissanen 등[ 15]은 악성 병변의 71%가 병기 0 또는 1이라고 보고하였고, Thompson 등[ 16]은 악성 병변의 55.8%가 1기, 20%가 IIA기라 보고하였다. 이전 연구들을 토대로 볼 때 유방 촬영술을 이용한 비촉지성 유방병소에서 발견되는 침윤성 암은 비교적 예후가 양호할 것으로 추정할 수 있다. 본 연구에서 관상피내암으로 부분 절제술을 받은 23명 중 9명(39%)과 침윤성 암으로 부분 절제술을 받은 8명 중 3명(37%)이 추가 수술을 받았다. 추가 수술을 시행한 주된 요인은 동결절편검사와 최종 조직검사 간의 결과 차이였다. 본 연구에서 동결절편검사상 관상피내암을 양성 소견으로 보고한 위음성률이 32% (9/28)였고, 침윤성 암을 관상피내암으로 저평가한 비율은 55% (6/11)였다. 동결절편검사의 정확성을 연구한 Bianchi 등[ 17]에 의하면 비촉지성 유방병소를 지닌 650명의 환자를 대상으로 동결절편검사와 최종 조직검사를 비교하였을 때 24예에서 위음성률을 보였고, 유방 촬영술상 미세 석회화만을 특징으로 보이는 환자군에서의 민감도(88.8%)가 다른 특징도 동반 관찰되는 환자군에서의 민감도(94.9%)보다 떨어진다고 보고하였다. 본 연구는 미세 석회화를 특징으로 하는 병변으로 연구했기 때문에 동결절편검사의 정확성이 떨어졌을 것이라 추정할 수 있겠으나 보다 정확성을 높여 추가 수술을 줄이려는 노력은 필요할 것으로 사료된다. 본 연구에서 액와 감시림프절 생검은 관상피내암의 17% (5/28), 침윤성 암의 100% (11/11)에서 시행되었으나 림프절 전이는 관찰되지 않았다. 비촉지성이면서 유방 촬영술상 이상 소견으로 유방 촬영술 하 정위 생검을 시행한 1,464명을 대상으로 한 Wilhelm 등[ 2]의 연구에서 침윤성 암 환자의 23%에서 액와 림프절 전이가 확인되었다. 이렇게 상이한 결과가 나온 것은 본 연구의 환자군이 적었기 때문일 수도 있으나 미세 석회화를 동반한 비촉지성 유방병소에서 림프절 전이율이 낮다고 말할 수 있다. Lyman 등[ 18]은 액와 림프절 전이가 없는 조기 유방암 환자일지라도 65세 이상의 고령, 비만, 유방질환의 과거력이 있는 환자들에서는 액와 림프절 생검 시행을 권고하였다. 본 연구에서 액와 감시림프절 전이가 확인된 경우는 없었지만 악성화가 의심되는 경우에서의 액와 감시 림프절 생검은 필요하겠다. 결론적으로 유방 촬영술의 BI-RADS 등급 증가는 악성도를 반영하므로 유방 촬영술이 비촉지성 유방병소에서 악성 병변을 발견하는 중요한 도구임을 확인하였다. 미세 석회화를 동반한 비촉지성 유방병소의 악성화는 고령, BMI 증가, 폐경, 갑상선질환 과거력과 연관되어 있었고 대부분 재발률이 낮은 관상피내암이나 조기 유방암임을 알 수 있었다. 치료에 있어 동결절편검사의 정확성이 증가된다면 부분 절제술 이후의 추가 수술을 줄일 수 있을 것이며 액와 림프절 전이는 관찰되지 않았으나 위험군에서는 액와 림프절 생검이 필요할 것으로 생각된다.
Table 1.
Characteristics of 103 patients
|
Characteristic |
Benign (n=64) No. (%) |
Malignant (n=39) No. (%) |
p-value |
|
Age*
|
45.69 ± 6.89 |
50.26 ± 8.11 |
0.003 |
|
BMI (kg/m2)*
|
22.00 ± 3.39 |
24.00 ± 3.06 |
0.016 |
|
Symptom |
9 (14) |
4 (11) |
0.742 |
|
Smoking |
3 (5) |
1 (3) |
1.000 |
|
Alcohol |
3 (5) |
5 (13) |
0.152 |
|
Married |
58 (91) |
37 (97) |
0.249 |
|
Offspring |
64 (100) |
37 (97) |
0.400 |
|
Breast feeding |
28 (44) |
18 (46) |
0.689 |
|
Menopause |
16 (25) |
20 (52) |
0.010 |
|
Family history |
|
Breast cancer |
0 |
2 (5) |
0.141 |
|
Other cancer |
15 (23) |
8 (21) |
0.811 |
|
Past history |
|
Breast disease |
5 (8) |
3 (8) |
0.727 |
|
Thyroid disease |
0 |
5 (14) |
0.007 |
|
Gynecologic disease |
19 (32) |
5 (13) |
0.057 |
Table 2.
BI-RADS category of mammography and ultrasonography
|
BI-RAD Scategory |
Mammography
|
Ultrasonography
|
|
Benign (n=64) No. (%) |
Malignant (n=39) No. (%) |
Benign (n=64) No. (%) |
Malignant (n=39) No. (%) |
|
0 |
2 (3) |
2 (5) |
1 (2) |
1 (3) |
|
1 |
0 |
0 |
19 (30) |
15 (38) |
|
2 |
1 (2) |
0 |
9 (14) |
5 (13) |
|
3 |
6 (9) |
0 |
14 (22) |
5 (13) |
|
4A |
54 (84) |
28 (72) |
10 (15) |
7 (18) |
|
4B |
1 (2) |
5 (13) |
1 (2) |
3 (8) |
|
4C |
0 |
3 (8) |
0 |
1 (3) |
|
5 |
0 |
0 |
0 |
0 |
|
6 |
0 |
1 (2) |
0 |
0 |
|
None |
0 |
0 |
10 (15) |
2 (4) |
|
p-value |
< 0.001 |
0.068 |
|
Table 3.
Pathological features of specimens in both groups
|
Pathological feature |
No. (%) |
|
Benign (n=64) |
|
Fibrocystic change |
46 (72) |
|
Ductal hyperplasia |
13 (20) |
|
Columnal cell hyperplasia |
3 (5) |
|
Stromal fibrosis |
2 (3) |
|
Ductal carcinoma in situ (n=28) |
|
Type |
|
Cribriform |
11 (39) |
|
Solid |
2 (7) |
|
Papillary |
2 (7) |
|
Comedo |
5 (18) |
|
Mixed |
8 (29) |
|
Nuclear grade |
|
Low |
9 (32) |
|
Intermediate |
10 (36) |
|
High |
9 (32) |
|
Multifocal |
8 (29) |
|
Invasive carcinoma (n=11) |
|
Histological grade |
|
I |
3 (27) |
|
II |
5 (45) |
|
III |
2 (18) |
|
Nonviable |
1 (10) |
|
Nuclear grade |
|
Low |
3 (27) |
|
Intermediate |
2 (18) |
|
High |
6 (55) |
|
Stage |
|
IA |
10 (90) |
|
IIA |
1 (10) |
Table 4.
Surgical treatment in malignant group
|
Surgical treatment |
DCIS (n=28) No. (%) |
Invasive carcinoma (n=11) No. (%) |
|
Partial mastectomy |
23 (82) |
8 (72) |
|
Total mastectomy |
5 (18) |
3 (28) |
|
Additional surgery |
9/23 (39) |
3/8 (37) |
|
Revision |
3/23 (13) |
1/8 (12) |
|
Total mastectomy |
6/23 (26) |
2/8 (25) |
REFERENCES
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